表型可塑性是生物在基因型不发生改变的基础上,为了应对环境变化,出现形态、生理及行为等转变,最终个体在不同环境下展现出不同表型的现象,这对生物的环境适应发挥重要作用。以蚂蚁为代表的社会性昆虫,在形态上发育成具有明显分化的生殖等级个体和非生殖等级的个体,但是保留生殖潜能的成年个体只有在特定条件下,才会转变为执行生殖功能的个体。这样能激发个体繁殖能力的生物信号包括受精、蚁后缺失、或者幼虫信息素减少。而如果这些信号不出现,即便个体有生殖潜能,也不会执行生殖功能,或者仅有较弱的生殖能力。具有完全生殖功能的个体和未进入生殖状态的个体在在生殖、行为和寿命上具有明显的表型差异。
蚂蚁的蚁后在交配后才变为真正意义的有完全生殖能力的个体,即可以产生单倍体的雄蚁,又可以产出双倍体的雌蚁,同时在生理和行为发生了巨大的变化。这种交配后产生的转变跟其他许多物种类似。有趣的是,如果蚁后被剥夺了交配的机会后,翅膀基本不脱落,产卵量变少并且很少孵化成幼虫,随着时间推移,未交配的处女蚁表现出了一些工蚁出现的觅食和育幼行为。但是类似处女蚁/蚁后这种生殖角色转变也发生在一些蚂蚁物种的工蚁等级,如猎镰猛蚁在蚁后缺失后,工蚁会角逐生殖地位,优胜者将会转变成生理和行为都不同于普通工蚁的工蚁后。此外,在一些演化上丢失了蚁后等级的蚂蚁物种中,如毕氏卵角蚁,工蚁可以进行孤雌生殖,但是这种生殖方式往往是受到了幼虫信号调控,这也造成了生殖工蚁和非生殖工蚁周期出现。探究不同发育背景下,生殖可塑性在不同生殖模式中调控机制的保守性,是追溯蚂蚁祖先生殖调控网络的重要支撑。
中国科学院昆明动物研究所生物多样性基因组学研究团队长期致力于对社会性昆虫大脑的研究,此前在比较了不同生殖方式蚂蚁的大脑转录组数据后发现Neuroparsin-A(NPA)是最早响应生殖转变的差异表达基因,并且这一基因在非生殖状态的个体中保持着更高的表达状态,猜测NPA处于调控蚂蚁生殖可塑性的重要位置。研究团队以此为基础,检测了NPA在上述几种不同生殖模式的表达差异和在大脑中的表达位置后,发现NPA保守性地表达在蚂蚁大脑的中央神经分泌细胞中,并且表达模式均为非生殖个体高表达。在以法老小家蚁(Monomorium pharaonis)为代表的处女蚁/蚁后的生殖模式中,利用RNA干扰和过表达技术,发现NPA对卵巢中卵子发育的抑制性作用;长期实验显示NPA影响了个体的活动力和觅食行为,推测NPA是维持非生殖行为的重要因子。此外,利用猎镰猛蚁(Harpegnathos venator)探究普通工蚁/工蚁后生殖模式的实验中也证明了NPA对工蚁卵子发育的抑制作用,以及对捕食行为的影响。
表型实验的结果指出NPA的功能在处女蚁/蚁后和普通工蚁/工蚁后这两种具有不同发育背景的生殖模式中十分保守,说明NPA参与的生殖调控网络在蚁后的生殖状态转变和工蚁的生殖状态改变过程中都发挥了重要作用。进一步分析RNA干扰和过表达个体的大脑和卵巢转录组后,发现Juvenile hormone binding protein(JHBP)和shadow基因分别受到了NPA的正向和负向调控,其中JHBP是昆虫体内结合转运保幼激素(Juvenile hormone,JH)的蛋白分子,shadow则是合成蜕皮激素(Ecdysone)的催化酶,这两种激素在昆虫发育和生殖调控中发挥着举足轻重的作用。在法老蚁中进行验证后,发现敲降JHBP出现了与敲降NPA相同的卵子发育表型,说明NPA通过调控JHBP影响了生殖变化。基于以上研究结果,团队构建了以大脑神经肽NPA为核心的、蚂蚁大脑-卵巢调控轴模型,该调控轴介导蚂蚁生殖角色转变过程中生理、行为可塑性调控,在多种生殖模型的蚂蚁物种中保守存在。
2024年8月12日该成果以“An evolutionarily conserved pathway mediated by neuroparsin-A regulates reproductive plasticity in ants”为题,在线发表于PLOS Biology(https://journals.plos.org/plosbiology/article?id=10.1371/journal.pbio.3002763)。中国科学院昆明动物研究所博士研究生张霞芳为该论文的第一作者,中国科学院昆明动物研究所刘薇薇副研究员与浙江大学生命演化研究中心张国捷教授为共同通讯作者,华大生命科学研究院的博士研究生谢念夏、熊子军博士、张霈博士和李启业研究员,以及浙江大学博士后丁果和博士研究生宁冬冬参与了部分工作。本研究得到国家自然科学基金青年基金项目(31900399)、面上项目(32170631,31970573)、基础科学中心(32388102)和新基石基金的共同资助。
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